Forschungsbericht 2014 - Max-Planck-Institut für marine Mikrobiologie

Umwandlungsprozesse und Biodiversität in phototrophen Matten, Korallen und Sedimenten

Autoren
de Beer, Dirk; Polerecky, Lubos; Glas, Martin; Chennu, Arjun
Abteilungen
Biogeochemie, Mikrosensor Gruppe
Zusammenfassung
Um die Aktivität und Diversität von benthischen phototrophen Organismen zu studieren, wurden hochauflösende Methoden zur Analyse von Funktionen und Gemeinschaftsstrukturen entwickelt. Die Diversitätsanalyse fußt auf der Auswertung von mehreren simultan aufgenommenen Spektren durch eine Hyperspektral-Kamera. Inzwischen kann dieses Verfahren autonom in situ und auch in der Tiefsee eingesetzt werden. Geplant ist, diese Technik weiterzuentwickeln, um ökologisch wichtige Stellen des Meeresbodens, wie beispielsweise Korallengebiete und Sedimente unter dem Meereseis, auf Produktivität zu untersuchen.

Einführung

Unser Institut erforscht marine Mikroorganismen und deren Einfluss auf den globalen Kreislauf der Elemente. Dieser Kreislauf ist entscheidend für den Bestand allen Lebens, denn Assimilationsprozesse müssen weitgehend durch Dissimilationsprozesse ausgeglichen werden. Um diese Balance zu halten, muss das Wachstum lebender Biomasse durch das Absterben von Biomasse, gefolgt von Abbau organischen Materials zu Nährstoffen, kompensiert werden.

Die großen Mengen lebenden organischen Materials erscheinen klein gegenüber den Mengen abgestorbener organischer Stoffe in Sedimenten und in der Erdkruste. Sie werden durch Tektonik über Milliarden von Jahren umgewälzt und wiederverwertet. Da bereits seit mehr als 3,5 Milliarden Jahren Leben auf der Erde existiert und die mittlere Verweilzeit der Elemente in der Biosphäre deutlich darunter liegt, wurden lebenswichtige Elemente über diese Zeitspanne ausreichend regeneriert.

Wir untersuchen den Kreislauf der frühen Diagenese, also der beginnenden Umwandlung von Sedimenten, der Jahre bis Jahrhunderte dauert. Der marine Elementarkreislauf hat deutliche Auswirkungen auf das Nahrungsvorkommen im Meer und auf das Klima. Das wird deutlich, wenn man sich vor Augen führt, dass der Ozean 40% des durch den Menschen produzierten CO2 aufnimmt. Ein Teil dieses CO2 wird wieder in organischer Materie gebunden, endet schließlich im Meeresboden und mildert so bis zu einem gewissen Teil den durch die Mobilisierung fossiler Brennstoffe hervorgerufenen Klimawandel ab. Ungefähr die Hälfte der globalen Primärproduktion ist marinen, die andere Hälfte terrestrischen Ursprungs. Terrestrische Photosynthese wird hauptsächlich von höheren Pflanzenformen betrieben, im Meer wiederum sorgen Mikroalgen wie Diatomeen (Kieselalgen) für den Großteil der marinen Primärproduktion.

Beide, terrestrische wie marine phototrophe Organismen, betreiben sauerstoffhaltige Photosynthese: Sie fixieren CO2 zu Biomasse, und als Nebenprodukt entsteht Sauerstoff. Diese Primärproduktion, also der Aufbau von Biomasse, erfordert eine geringere Biodiversität als für den nachfolgenden Abbau der Biomasse erforderlich ist, da Biomasse aus einer hochkomplexen Folge von größtenteils polymeren Biomolekülen besteht. Eine entsprechend komplexe Abfolge von Organismen und Prozessen ist nötig, um das Material zu kleinen Molekülen wie CO2, Ammonium und weiteren Molekülen abzubauen.

In diesem Artikel wird über neue Entwicklungen zur Untersuchung der Primärproduktion berichtet. Ein Großteil der Primärproduktion erfolgt zwar in der Wassersäule der Ozeane, jedoch sind wir hauptsächlich an der Photosynthese im Meeresboden, dem sogenannten Benthos, interessiert, die in Mikroorganismen innerhalb von Sedimenten oder aber in Mikrobenmatten abläuft.

Photosynthese ist abhängig von Licht, CO2 und Nährstoffen. In Sedimenten und Mikrobenmatten entwickeln sich steile Gradienten: Nährstoffe steigen von unten auf und werden schnell in der photischen Zone verbraucht. Je tiefer das Licht eindringt, desto schwächer wird es, weil es von organischen Photopigmenten und auch von abiotischen Partikeln absorbiert wird. Die steilen Verläufe führen zu einer vielfältigen Gemeinschaft von mehr oder weniger lichtangepassten phototrophen Organismen, woraus sich oft eine Schichtung in oxygene und anoxygene Phototrophie bildet. Die anoxygene Photosynthese produziert keinen Sauerstoff aus dem Wasser, sondern oxidiert reduzierte Substanzen wie Sulfid, flüchtige Fettsäuren oder Fe2+, die aus dem Abbau organischer Materie tiefer in den Matten stammen.

Die Ausbreitung von Licht in Matten und Sedimenten ist ein bemerkenswert komplexes Phänomen [1]. Einige Wellenlängen werden stärker gedämpft als andere [2]. Licht sichtbarer Wellenlänge wird von sauerstoffhaltigen Phototrophen genutzt, während Infrarotlicht nichtsauerstoffhaltige Photosynthese antreibt. Infrarotlicht dringt tiefer als sichtbares Licht ein, und folglich leben anoxygene Phototrophe normalerweise tiefer in den Matten und damit auch dichter an der Quelle reduzierter Substanzen. Die photische Zone ist dünner als 3 mm, was eine große Herausforderung für ein umfassendes Studium der Physiologie der phototrophischen Gemeinschaft darstellt. Hochauflösende Methoden für die Bestimmung der Verteilung der sauerstoffhaltigen und nichtsauerstoffhaltigen Phototrophe wurden daher entwickelt, die auf den optischen Unterschieden der jeweiligen Photopigmente basiert. Zusätzlich wird mit Mikrosensoren die Aktivität der verschiedenen Photosynthesetypen gemessen.

Lebende Fossilien

In Abbildung 1 zeigen wir die Sauerstoffprofile einer photosynthetischen Mikrobenmatte. Diese Matten sind deshalb faszinierend, weil sie die Nachkommen der ältesten bisher bekannten Fossilien sind. Wir nehmen an, dass sie auch die letzten Ökosysteme in ferner Zukunft sein werden, wenn die Sonne, bevor sie aufhört zu scheinen, sich ausdehnt und es dadurch auf der Erde so heiß werden wird, dass die Ozeane verdampfen. Die Matten wurden entweder mit sichtbarem Licht (VIS), das von oxygenen, oder mit nahem Infrarotlicht (NIR), das von anoxygenen Phototrophen genutzt wird, beleuchtet, oder es wurde mit beiden Wellenlängen bestrahlt. Bei Beleuchtung mit VIS-Licht bildet sich ein Sauerstoffmaximum aus (Abb. 1A). Wird zusätzlich mit NIR-Licht bestrahlt, erhöht sich dieser Wert, obwohl kein zusätzlicher Sauerstoff hätte gebildet werden können. Der Grund dafür ist, dass die anoxygenen Phototrophen die Aufnahme von Sauerstoff stoppen, somit nicht mehr binden und vielmehr zur Lichtaufnahme zwecks eigener Energiegewinnung wechseln. Aus der Differenz der Sauerstoffprofile kann so die Aktivität der anoxygenen Phototrophen genau berechnet werden [3].

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Abb. 1: Mikroprofile (A) und ein Querschnitt einer mikrobiellen Matte, aufgenommen mit einer regulären (B) und einer Hyperspektral-Kamera (C). Weitere Erläuterungen im Text.
Abb. 1: Mikroprofile (A) und ein Querschnitt einer mikrobiellen Matte, aufgenommen mit einer regulären (B) und einer Hyperspektral-Kamera (C). Weitere Erläuterungen im Text.

Um die Verteilung der verschiedenen phototrophen Mikroorganismen in Matten und Sedimenten zu bestimmen, wurde eine Hyperspektral-Bildauswertungsmethode entwickelt. Dieses Bildanalyseverfahren kombiniert die Auswertung der charakteristischen Absorptions- und Fluoreszenz-Daten der mikrobiellen Pigmente bei Bestrahlung mit definierten Lichtquellen. Man erhält ein hochauflösendes und quantitatives Bild der Verteilungen der verschiedenen Lebewesen im Ökosystem [4]. Abbildung 1B zeigt die herkömmliche Fotografie eines Mikrobenmattenquerschnitts, die nicht viel Information hergibt. Dagegen zeigt die Hyperspektralabbildung desselben Objekts die Schichtung der verschiedenen funktionellen Gruppen innerhalb der Matte. Lichtadaptierte Diatomeen oben (grün), dunkeladaptierte Cyanobakterien in der Mitte (blau und cyan) und anoxygene Phototrophe tief in der Matte (rot) werden deutlich sicht- und unterscheidbar. Mit dieser Technik können wir Respirationsdaten und die Verteilung der Spezies miteinander in Verbindung bringen und so die Ökophysiologie einer Matte in situ studieren [5].

Korallentötende Matten

Aus ungeklärten Gründen leiden Korallen zunehmend an der sogenannten Black Band Disease. Ein schwarzes Band aus Mikroorganismen zieht schnell - einige cm pro Tag - über die Korallenoberfläche und hinterlässt totes Korallengewebe; nur ein weißes Skelett bleibt zurück. Das schwarze Band setzt sich zusammen aus einem komplexen Mikrobenkonsortium aus Cyanobakterien, Sulfatreduzierern und Sulfidoxidierern. Es ist sozusagen ein mobiles Mikrobenmattenökosystem. Besonders in der Karibik sind schon große Riffgebiete davon befallen und zerstört worden. Wo die herkömmliche Fotografie eines solchen Konsortiums nur ein schwarzes Band und lebendes Korallengewebe zeigt (Abb. 2), verdeutlicht die Hyperspektral-Analyse ein viel detaillierteres Bild des Schwarzen Bandes und zeigt Cyanobakterien (blau) und anoxygene Phototrophe (rot) in enger Nachbarschaft zu gesundem Korallengewebe (grün).

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Abb. 2: Mikroprofile (A) und ein Querschnitt mikrobieller Matten auf Korallengewebe, aufgenommen mit einer regulären (B) und einer Hyperspektral-Kamera (C). Weitere Erläuterungen im Text.
Abb. 2: Mikroprofile (A) und ein Querschnitt mikrobieller Matten auf Korallengewebe, aufgenommen mit einer regulären (B) und einer Hyperspektral-Kamera (C). Weitere Erläuterungen im Text.

Um besser zu verstehen, wie dieses Konsortium Korallen abtötet, wurden die Mikroprofile von O2, pH-Wert und H2S gemessen (Abb. 2A; [6]). Bei Tageslicht wurde ein Sauerstoff und ein pH-Peak im schwarzen Band festgestellt, was typisch für eine photosynthetische Matte ist (Abb. 2A, oberes Feld). Die Sulfidkonzentration lag bei null. In der Nacht werden die Matten anoxisch, große Mengen Sulfid werden abgegeben (Abb. 2A, unteres Feld) und der pH-Wert sinkt. Auch bei Licht bildet sich wahrscheinlich H2S, das aber sofort durch anoxygene Phototrophe und Sulfidoxidierer oxidiert wird. Die Kombination aus niedrigem pH bei Nacht, Sauerstoffmangel und hohem Sulfidgehalt tötet das an die Matten grenzende Gewebe ab [7]. Aus dem zugrunde gehenden organischen Material wiederum wird Sulfid aus der Sulfatreduktion und dem Abbau von Korallenproteinen produziert. Cyanobakterien sind zwar dafür bekannt, starke Gifte zu enthalten, von denen man zuerst dachte, dass sie es sind, die die Korallen schwächen. Diese Hypothese wurde jedoch widerlegt [8]. Zwar erklärt die durch die Matte hervorgerufene Mikroumwelt (niedriger pH-Wert, Sulfid, Sauerstoffmangel), warum Korallen sterben [7], aber Cyanobakterien agieren wohl eher als Beschleuniger für diese sich bewegenden Matten.

Würmer als Gärtner

Ein weiteres Beispiel für benthische Photosynthese finden wir im Wattenmeer. Die meisten Sedimente dort sind permeable Sande, die Porenwasser mit der Wassersäule durch Advektion austauschen [9]. Diese Sedimente zeichnen sich durch hohe Mineralisationsraten aus. Die photische Zone in den oberen Millimetern ist von photosynthetisch aktiven Kieselalgen (Diatomeen) dicht besiedelt; tiefer im Sediment leben Wattwürmer. Diese Würmer leben in J-förmigen Röhren. In die eine Richtung pumpen sie Oberflächensedimente nach unten, nehmen die Sande auf und verdauen die darin enthaltenen Diatomeen, die ihre Hauptnahrungsquelle darstellen. Dann scheiden sie den Sand am Ende der Röhre aus, und zurück bleiben die für das Wattenmeer typischen Sandspaghetti. Die Würmer belüften mit ihrem Pumpen die Röhren zwecks Sauerstoffzufuhr. Die Wände der Röhren sind durchlässig, und so verlässt das meiste des eingepumpten Wassers die Röhre und kehrt zurück in die Wassersäule. Auf dem Weg nach oben lösen sich die vom Wurm ausgeschiedenen Nährstoffe und kommen an die Oberfläche, wo sie den Diatomeen zur Verfügung stehen. Wie ein Gärtner also versorgt der Wattwurm die Diatomeen zuerst mit Nährstoffen, um sie nachfolgend zu fressen. Der Bestand an Lebewesen und die gesamte benthische Produktivität wird erheblich gesteigert, was gut ist für die Würmer und andere Bewohner des Ökosystems [10]. Die Abbildungen 3A und B zeigen, dass Sedimente ohne Würmer homogen von Diatomeen besiedelt sind: Abbildung 3A ist ein herkömmliches, Abbildung 3B dagegen ein Hyperspektral-Bild, eingestellt auf Chlorophyll a. Sind jedoch Würmer vorhanden, wie in Abbildung 3C und D gezeigt, ist die Homogenität des Aufkommens der Diatomeen erheblich verändert. Wo Würmer fressen und Sandspaghetti hinterlassen, gibt es keine Diatomeen; diese konzentrieren sich nun in der Nachbarschaft der Würmer. Im Durchschnitt (Abb. 3E) ist die Chlorophyll a Konzentration und somit die Produktivität des Wurm-Diatomeen-Systems mehr als doppelt so hoch wie ohne Würmer.

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Abb. 3: Wattwürmer als Gärtner. Linkes Feld: Sand in der Gezeitenzone, bedeckt mit Diatomeen. (A) normale Kamera, keine Würmer; (B) Aufnahme mit Hyperspektral-Kamera. (C) normale Kamera mit Würmern; (D) Hyperspektral-Kamera mit Würmern. Das rechte Feld (E) ist eine Analyse aus den Hyperspektral-Kamera Bildern, anhand derer die Chlorophyll a Mengen berechnet wurden. Lugworm: Wattwurm; mean: Mittelwert; std. dev: Standardabweichung der Messwerte; Reworked: Vom Wurm verdautes und ausgeschiedenes, Spaghetti-ähnliches Sediment, das arm an Pigmenten ist; Bioadvected: Unverdautes Sediment. Weitere Erläuterungen im Text.

Abb. 3: Wattwürmer als Gärtner. Linkes Feld: Sand in der Gezeitenzone, bedeckt mit Diatomeen. (A) normale Kamera, keine Würmer; (B) Aufnahme mit Hyperspektral-Kamera. (C) normale Kamera mit Würmern; (D) Hyperspektral-Kamera mit Würmern. Das rechte Feld (E) ist eine Analyse aus den Hyperspektral-Kamera Bildern, anhand derer die Chlorophyll a Mengen berechnet wurden. Lugworm: Wattwurm; mean: Mittelwert; std. dev: Standardabweichung der Messwerte; Reworked: Vom Wurm verdautes und ausgeschiedenes, Spaghetti-ähnliches Sediment, das arm an Pigmenten ist; Bioadvected: Unverdautes Sediment. Weitere Erläuterungen im Text.

Die hier vorgestellten neuen Messmethoden werden zukünftig an weiteren Objekten eingesetzt, erprobt und eine genaue Betrachtung der dort vorhandenen organischen/anorganischen Prozesse, wie in diesem Artikel anhand der drei Beispiele dargestellt, erlauben.

Literaturhinweise

1.
Fukshansky-Kazarinova, N.; Fukshansky, L.; Kühl, M.; Jørgensen, B. B.
Theory of equidistant three-dimensional radiance measurements with optical microprobes
Applied Optics 35, 65-73 (1996)
2.
Kühl, M.; Jørgensen, B .B.
Spectral light measurements in microbenthic phototrophic communities with a fiber-optic microprobe coupled to a sensitive diode array detector
Limnology and Oceanography 37, 1813-1823 (1992)
3.
Polerecky, L.; Bachar, A.; Schoon, R.; Grinstein, M.; Jørgensen, B. B.; de Beer, D.; Jonkers, H.
Contribution of Chloroflexus respiration to oxygen cycling in a hypersaline microbial mat from Lake Chiprana; Spain
Environmental Microbiology 9, 2007–2024 (2007)
4.
Polerecky, L.; Bissett, A.; Al-Najjar, M.; Faerber, P.; Osmers, H.; Suci, P. A.; Stoodley, P.; de Beer, D.
Modular spectral imaging system for discrimination of pigments in cells and microbial communities
Applied and Environmental Microbiology 75, 758-771 (2009)
5.
Bachar, A.; Polerecky, L.; Fisher, J.; Vamvakopoulos, K.; de Beer, D.; Jonkers, H. M.
Two-dimensional mapping of photopigments distribution and activity of Chloroflexus-like bacteria in a hypersaline microbial mat
FEMS Microbiology Ecology 65, 434-448 (2008)
6.
Glas, M. S.; Sato, Y.; Ulstrup, K.; Bourne, D.
Biogeochemical conditions determine virulence of Black Band Disease in corals
The ISME Journal 6, 1526–1534 (2012)
7.
Weber, M.; de Beer, D.; Lott, C.; Polerecky, L.; Kohls, K.; Abed, R. M. M.; Ferdelman, T. G.; Fabricius, K. E.
Mechanisms of damage to corals exposed to sedimentation
Proceedings of the National Academy of Sciences USA 109, 1558-1567 (2012)
8.
Glas, M. S.; Motti, C. A.; Negri A. P.; Sato, Y.; Froscio, S.; Humpage, A. R.; Krock, B.; Cembella, A.; Bourne, D. G.
Cyanotoxins are not implicated in the etiology of coral black band disease outbreaks on Pelorus Island; Great Barrier Reef
FEMS Microbiology Ecology 73, 43-54 (2010)
9.
de Beer, D.; Wenzhöfer, F.; Ferdelman ,T. G.; Boehme, S.; Huettel, M.; van Beusekom, J.; Boettcher M.; Musat N.; Dubilier N.
Transport and mineralization rates in North Sea sandy intertidal sediments (Sylt-Rømø Basin; Waddensea)
Limnology and Oceanography 50, 113-127 (2005)
10.
Chennu, A.; Färber, P.; Volkenborn, N.; Al-Najjar, M. A. A.; Janssen, F.; de Beer, D.; Polerecky, L.
Hyperspectral imaging of the microscale distribution and dynamics of microphytobenthos in intertidal sediments
Limnology and Oceanography: Methods 11, 511–528 (2013)
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